标题:Evolving paradigms in biological carbon cycling in the ocean

中文标题:海洋生物碳循环模式的演变

期刊:National Science Review,2018,IF 9.408

第一作者:Chuanlun Zhang

Department of Ocean Science and Engineering, Southern University of Science and Technology, Shenzhen, China

通讯作者:Chuanlun Zhang

Nianzhi Jiao

State Key Laboratory of Marine Environmental Science, Institute of Marine Microbes and Ecospheres, College of Ocean and Earth Sciences, Xiamen University, Xiamen, China


摘要

       碳是全球生物地球化学循环的重要元素,同时,它还在海洋生物和非生物的物质循环过程中扮演着重要的角色。海洋中的非生物碳和生物碳之间的相互作用是复杂的,其中还蕴藏着一个近半个世纪之久的谜团,海洋中难降解有机碳(RDOC)的巨大储量(相当于大气中二氧化碳的总量)从何而来。生物碳泵(BCP)和微生物环(ML)的概念促进了我们对海洋碳循环的理解。而微生物碳泵(MCP)的概念与BCP和ML的概念密切相关,它明确考虑了海洋RDOC储藏量的重要性,并为探索其形成机制和持久性提供了一个有效的解释。组学以及生物海洋学、微生物地球化学方面的新研究对如何理解MCP大有裨益。由于需要预测海洋对于气候变化的响应,使得对BCP、ML和MCP的综合认识成为一项十分重要的研究方向。这篇文章总结和讨论了从2010年MCP计划提出至今的研究进展,并为未来的研究方向提供了建议。


前言

       现代海洋的光合作用约占全球光合作用的50%,其主要的有机物产量构成了海洋生态系统碳循环的核心。因此,海洋通过大气中二氧化碳的净吸收和分子氧的净释放,对大气的化学和氧化还原状态产生重大影响。早期的评估显示,大约25%的海洋初级生产力是通过生物碳泵(BCP)输送到海洋内部的(透光带以下),后来这个数字被改为重力下沉10-15%,以及水动力被动运输和垂直迁移主动运输各占5%。深海(>1000 m)的碳将被海洋保留100年至1000年的时间。约0.3%的海洋初级产物被埋藏在海洋沉积物中,而且其中一些最终形成了一个主要的有机质储集层,在岩层中保存了数亿年(图1)。


图1 海洋中生物产生的有机碳(微粒有机碳POC和DOC)的循环。


       据估计,自工业革命以来,海洋吸收了约占人类活动产生二氧化碳的25%,这导致了海洋的酸化,并对生物地球化学和气候过程以及海洋碳循环产生了影响。全球变暖和海洋酸化及其各自的后果影响着BCP的功能,而BCP则是将大气二氧化碳存储在海洋中的主要途径。微生物碳泵(MCP)为海洋碳循环提供了一条额外的存储途径,而海洋碳循环又与全球气候变化密切相关。

       BCP是含碳化合物通过生物过程从海洋表面输送到深海的机制,而MCP与溶解有机碳(DOC)库密切相关,特别是占大多数并能在海洋中储存4000- 6000年之久的稳定的RDOC(图1)。Hansell将稳定的溶解有机碳(RDOC)定义为“抗微生物快速降解且在海洋中积累并可见的DOC”。 DOC在公海的浓度范围为360到960μg /公斤(或30到80μmol /公斤)并且在表层海水经常看到显著的季节性变化。全球海洋总储量为662亿吨碳,巨大的DOC储量几乎相当于大气中的二氧化碳储量(750亿吨碳)。因此,DOC库的生物地球化学变动对海洋碳循环和气候具有重要意义。

       MCP介导了不稳定碳向RDOC的转化,而RDOC则建立在以往对海洋碳循环和储存过程的认识基础之上,即BCP、微生物环(Microbial Loop)和病毒分流(Virus Shunt)。同时,在矿化溶解有机质(DOM)中的N和P时,MCP的功能也会影响营养物质的化学计量。这些DOM是通过VS或其它生物过程所产生的,比如浮游植物的排泄和浮游动物的摄食等。这种营养物质的循环利用提高了当地的初级生产力,同时丰富了剩余的DOM,从而降低了其营养价值。

       但目前,我们还没有很好地了解MCP的详细过程。这在很大程度上是由于微生物群落的复杂性和DOM化合物中大量未解决的化学结构。越来越多的研究致力于利用微生物学和地球化学技术来填补微生物组学和有机碳组成之间的空白。本文综述了近期对BCP、ML和MCP的重要发现,并总结了焦念志等人对MCP的最新研究进展。


微生物在DOC生成和降解中的作用

       BCP始于自养光合生物固定了溶解于透光区的二氧化碳,生成了微粒有机碳(POC)(图2)。微粒有机质(POM)由生物和非生物两部分组成,其中大部分是通过表层生态系统的呼吸代谢过程转变为CO2。浮游动物的垂直迁移和水团的物理下沉将有机物移到较深的地方,有机物在那里积累或被呼吸(微生物的降解)。在深水区停留的二氧化碳便不与大气产生联系,其中在100米以下的停留时间约数十到数百年,而在1000米以下的为数千年(图2)。 此外,在气候变化的时间尺度上,通过BCP达到后者深度(1000米以下)的颗粒状态或溶解状态的有机物也应被认为是隔离的。

       工业革命后,不断增加的大气二氧化碳浓度引发了几个重要的科学问题:(1)海洋会继续吸收碳吗? (2)如果会,将以何种速率?(3)被人类释放的多余的碳多久后会从大气中被清除?这些问题涉及未来BCP的功能和效率。全球变暖和过去的碳储(海洋酸化)也将改变BCP,导致了下一个问题:(4)生物泵将如何应对碳输入增加和气候变暖的后果? 其中一种假设是,在未来几十年,浮游植物细胞尺寸的减小会降低表层海洋向下的POC通量,而浮游动物群落结构的变化会降低次表层海水向下的POC通量。然而,不同的预测得到不同的结果,而这些问题的答案在科学界仍然存在争议。最近,美国国家科学基金会收到了一份关于对海洋BCP的报告,报告推荐了三个主要的研究方向:i.食物网调控产出,ii.溶解颗粒连续体,iii.时空有机物输运的变化。几个大型项目,如正在进行的US-EXPORTS和UK COMICS以及一些其它的努力,都聚焦于BCP。虽然许多形式的垂直输送可能与BCP有关,但它主要关注通过物理和生物力量向下移动的颗粒。而ML,从另一方面,将微生物及其物理和化学环境互相之间错综复杂作用联系起来。ML关注的是水体中的碳循环,细菌(实际上指细菌和古细菌)、原生动物和病毒决定了DOM的命运。据估计,细菌可以将多达50%的海洋初级产物导入ML中,这凸显了它们在海洋碳循环中的重要性。同样,Legendre 和 Rivkin发现异养微生物始终主导着透光区的呼吸。ML和草食食物网一起提供了一种机制来保持营养,如N和P在高度分层的上层的低营养海洋中的循环,通过浮游植物、细菌和微型浮游动物相互作用共同完成(图2)。


图2 BCP、ML和MCP的示意图。


       MCP补充并连接了BCP和ML的概念,此外还包括VS的概念,形成了一个更完整的概念,即海洋生态系统中的生物碳循环。VS是指由于细胞裂解而将碳和营养物质释放回环境的过程,它与BCP、ML和MCP紧密相连,因为细胞裂解将生物POM转化为DOM和非生物POM。据估计,多达四分之一由浮游植物固定的碳通过VS流动,从而促进了整个生态系统的呼吸。释放的DOM和POM主要来源于细菌,因此,相对于其他营养物质,它们的碳含量太少,无法满足细菌的需求(因为呼吸需要碳)。由于细胞裂解释放的还有某些稳定碳(例如细胞壁物质),因此DOM和POM显得更加短缺。因此,由于裂解产物是由ML来处理的,DOM的代谢,将释放无机营养物质,改变营养循环的途径并丰富较稳定的DOC库。这个过程直接将VS与ML和MCP耦合,被称为“分流和泵(shunt and pump)”。

       BCP、ML和MCP具有不同的生态或生物地球化学意义(表1),并且各自影响了多个研究学科。这三个概念是开发全球生物地球化学和生态模型的基础,这些模型依赖于理解生物体以及POC和DOC库之间的相互作用(图3)。



图3 全球生物地球化学和生态模型之于目前对生物体生物学以及POM和DOM库之间相互作用的理解。


       一些综述提供了对BCP和ML的详细描述。在这里,我们将重点介绍在BCP和ML背景下的MCP最新研究进展。


在过去八年中,MCP的研究进展及RDOM组成的鉴别和量化

       特别是在难降解的DOM的组成、形成机制、与ML生物地球化学相互作用的性质以及相关的群落迁移和营养动力学方面取得了重大进展。对微生物在不同的分类和功能群水平下,如何处理DOM的认识也有了进步。

       根据Hansell等人的描述,海洋中只有不到1%的DOC是不稳定(LDOC)的,94%是难降解(RDOC)的,而剩下的5%是半不稳定(SLDOC)的。海洋中大部分RDOC的产生可以归因于微生物的活动。Kaiser和Benner估计25%的有机碳(包括POC和DOC)来自于细菌。Benner和Herndl进一步计算出SLDOC约为10pg和RDOC约为155pg是来源于细菌。后续还有许多诸如此类的研究。最近,在对RDOC库进行量化的同时,在确定RDOC的分子组成和在海洋水柱中产生RDOC的微生物种群方面也取得了进展。微生物RDOC的生产将是以下章节的重点。


RDOM中特定生物化学物质的表征

1.碳水化合物,氨基酸和氨基糖

       早期的研究通过测量常见的生化物质,如碳水化合物、氨基酸和脂质,来检测RDOC的组成。Ogawa等人报道了不稳定底物(D-glucose 和 D-glutamate)在生物测定实验中转化为难降解的可水解中性糖、氨基糖和氨基酸。这些化合物的浓度后来被证实与天然深海水域的相似,这些低分子量DOC只占总RDOC不到2%。特别是,氨基酸的D对映体已被观察到有助于RDOC库,并主要来源于细菌。D-氨基酸与L-氨基酸的比例已被用作表征难降解程度的指标,表现为从大块POM到难降解的低分子量DOM其比例显著增加。

2.微生物油脂

       微生物脂类可能是海洋RDOC库的重要组成部分。有些脂质比碳水化合物或蛋白质(水解成氨基酸)更耐降解,可以在沉积物或岩石中保存上亿或上十亿年。微生物油脂的研究大多是在沉积物或POM中进行的,因为需要大量的有机物质进行脂质分析。随着地中海水深的增加,下沉的POC裂解产物中烷烃也增加,表明了难降解类脂质在水柱中的积累具有选择性。元古代岩石中的烷烃也被鉴定为异养细菌的生物标志物。这些生物标志物可能来自MCP活动,MCP活动促成了比现代海洋大100-1000倍的DOC库。类脂大分子在深海有类似的放射性碳年龄和δ13C值,表明大部分POC在组成上可能与类脂大分子相似。

       在开放的大西洋和太平洋的DOM库中,脂类物质的年龄也大于碳水化合物和蛋白质类物质的年龄。特别是,深海脂类提取物比相应的蛋白质和碳水化合物类年龄大13000-14000。这种脂类提取物也比高分子量DOM的形成时间长1000年。这表明深海POM和DOM有着不同的起源,后者的回收利用更为广泛。

       Hwang等人和Loh等人都没有发现POM或DOM组分中有特定的脂质成分。然而,许多关注POM的研究表明,从浮游古菌、细菌和浮游植物中提取了多种脂质标记。特别是,泉古菌醇被确定为浮游奇古菌门的一种主要的甘油二烷基甘油四醚(GDGT)生物标志物,目前在全球海洋中共存在1028个细胞。GDGTs可以在沉积物中保存数百万年,是RDOC库中脂类物质的重要组成部分。由于奇古菌细胞体积小,DOM组分中所含的奇古菌细胞比颗粒有机组分中所含的奇古菌细胞要多。对脂质溶解相的测量表明,GDGT的总丰度每升为数十纳米克;然而,一旦生物死亡,其核心脂质可能被纳入大颗粒(0.7 到 60-μm),可以更迅速地运入深海,埋入海洋沉积物。同样的机理也适用于海洋沉积物的POM中细菌脂质积累。然而,有多少细菌或古细菌脂质存在于RDOM的未鉴定部分是未知的,因为未鉴定的RDOM大部分是酸不溶性的,不能通过常规气相色谱或液相色谱质谱法鉴定。

3.类胡萝卜素降解产物

       Arakawa等人使用了固相萃取和综合气相色谱-质谱联用技术鉴定了类胡萝卜素降解产物(CDP)是积年DOM的重要组成部分。CDP是富含羧基的脂环分子(CRAM)的一个子集,与CRAM具有相似的核磁共振光谱。然而,具有共轭双键的环头基团和支链甲基侧链,是浮游生物可产生的许多独特类胡萝卜素的异戊二烯类特征的定义特征。CDP可能在海洋难降解DOM中长期积累,并可能为一类生物合成前体转化为难降解DOM提供独特的途径。然而,这一途径既可以是生物的也可以是非生物的,微生物在类胡萝卜素向RDOM转化过程中所起的作用还不清楚。


表征RDOM

1.DOC:DON比,TDAA (%DOC)和荧光DOM

       微生物优先利用含氮分子。因此,DOC:DON比值可以用来表示DOM的生物可利用率。研究发现C:N(摩尔比)从表面LDOM的10.0增加到深海RDOM的17.4。同样的,DOC标准化了的总溶解氨基酸(TDAA (%DOC))可能是LDOC的一个指标。在LDOM中,TDAA (%DOC)从>20%下降到深海RDOM的0.7%。类腐殖质荧光DOM与深海水体的表观氧利用具有良好的相关性,也被认为具有生物难降解性。这种关系可以解释为,在原位微生物降解LDOC时,以氧为代价生成RDOC。除了荧光,吸光度也可以用来推断DOM的不稳定性。特异性紫外吸光度已被证明是一种良好的芳香性指标,与DOM的不稳定性呈负相关。

2.DOC分子大小与放射性碳年龄的耦合

       据观察,全球海洋中有机碳总量的分布严重偏向于纳米尺度,有一种假设是,有机物的生物利用度随着有机分子尺寸的减小而降低,这意味着较小的有机分子类别被微生物再矿化的速度更慢。这也通过对不同大小颗粒的海洋有机物的化学成分和放射性碳含量的耦合分析,而被证实了。低分子量DOM在总DOM中所占比例也是最高的(77-95%),这与RDOM在海洋中的总体优势相一致。在海洋环境中,较大颗粒的特征是经历时间短和较高的氮含量,较小分子的特征是时间长和氮的耗尽。

除了大小、年龄和组成之间的关系外,最近的一项研究发现,地中海浅层倾覆环流细胞中高分子量DOM浓度的下降与表观氧利用率的增加有关。减少的高分子量约占DOM矿化的30%。表观低分子量DOM矿化程度较低,说明微生物主要利用高分子量分子,而小粒径类抗降解成为深海中难降解DOM的主要来源。

3.用傅立叶变换离子回旋共振质谱(FT-ICR MS)表征RDOM组分

       RDOM由碳水化合物、氨基酸或脂类等常见生物分子占比不足10%所组成的。诸如C:N比、TDAA (%DOC)、荧光DOM或尺寸年龄关系等提供了关于DOM的组成和反应性的见解,但是需要其他分析方法来理解RDOM的组成。其中一种方法是傅里叶变换离子回旋共振质谱(FT-ICR MS),近年来得到了广泛的应用,因为它可以识别出成千上万的分子公式,这些公式可以进一步进行详细分析。FT-ICR MS是20多年前提出的,并越来越多地应用于表征陆地和海洋环境以及沿环境梯度的DOM组成变化。

       CRAM通常被认为是难处理的,是深海DOM中含量最丰富的成分。这些化合物的特征是含有丰富的羧基和脂环,常见于萜类化合物中,并在不同的原核生物和真核生物中作为膜成分或次生代谢物出现。考虑到目前在确定RDOC的组成和反应活性方面存在的限制,在碳循环研究中必须谨慎使用RDOM的表征手段。焦念志等人使用RDOCt这个术语来描述RDOC化合物在特定的环境环境中保持抵抗性,并使用RDOCc来描述由于其浓度极低而无法被微生物利用的RDOC化合物。争论的焦点是,低浓度的DOC化合物是否是导致RDOC在海洋中难降解性的主要原因。最近的证据表明,只有一小部分RDOC分子稀释到微生物无法利用的程度,而一些环境条件,包括光化学变化的和不同的微生物群落在内,对去除海洋中RDOC至关重要。


RDOC生产的机制和过程

       对MCP的研究是为了剖析海洋中RDOM的组成,并确定负责RDOM命运的不同微生物种群,但这俩个目标在很大程度上仍是“黑匣子”。不过学术界已经达成共识,即对复杂DOM化合物和微生物群落进行深入、综合的表征是探索微生物群落组成与DOM关系的前提。人们非常希望利用基因组学和生物信息学以及质谱分析能力提供的先进技术揭示这两个黑匣子之间的密切联系。在这里,主要介绍一些与RDOM生产相关的海洋生物,群落转变和营养动态相关的研究进展。

1.已知生物体的碳代谢

       细菌对有机物的代谢受其处理有机分子的生理能力和生化途径的制约。研究最多的海洋细菌是“富营养化”的玫瑰杆菌分支和海洋α-变形杆菌纲的“寡养”SAR11分支,它们都是海洋细菌中数量占优势和功能重要的类群。这些分支对DOC的利用模式不同,其中玫瑰杆菌菌株主要以碳水化合物为主,而SAR11更倾向于氨基酸等含氮DOC,这与这些生物ATP结合盒转运蛋白的能力不同有关。另外两组被研究的海洋细菌是γ-变形杆菌和黄杆菌,它们能够通过依赖于TonB的转运蛋白代谢大分子。

2.自然种群的碳代谢

       在实验室条件下使用单个生物体进行的研究通常集中在已知成分的有限底物上。然而,对于自然种群来说,情况要复杂得多,例如哪些细菌可能利用哪些碳化合物,以及这些化合物反过来是否可能影响特定的细菌群落组成。多项研究表明,在不同的环境条件下,特定的碳化合物可以选择特定的物种或生物体群。例如,低分子量分子(如单体氨基酸、糖、短链脂肪酸)可以很容易地穿过细胞膜,并可被大多数异养细菌或古生菌利用。然而,已有研究表明,不同的低分子量有机化合物可以刺激不同类型的细菌生长,从而引起DOC库的组成改变继而可以选择性地改变浮游细菌的群落结构。这与观察到的玫瑰杆菌或SAR11型微生物选择不同类型有机底物是一致的。但是,也有证据表明,浮游植物产生的DOC是数量而不是质量的问题,在给定底物浓度(10 - 100μM)范围内选择了不同类型的细菌。

       群落组成对DOM命运的重要性也得到了证明。例如,在孵化实验仅使用< 1.0 -μm的微生物种群,DOM组成是通过与脂质化合物和肽特征来决定的;然而,在大于1.0μm生物种群的孵化实验中,DOM的组成几乎与自然海水相同,表明在海洋环境中,更大的微生物具有约束DOM组成的作用。这些研究表明在海洋系统中,微生物群落结构和DOM组成或丰度的重要性,这应该可以区分RDOCt和RDOCc,以便更好地理解MCP。

       细菌群落和DOM组成之间的相互作用也通过使用基因组工具比较颗粒附着和自由生活的生物体来检验。尽管我们知道与颗粒相关和自由生活微生物的不同生态策略,但我们对海洋环境中自由生活和与颗粒相关微生物的系统发育差异和生命策略背后的原理知之甚少。颗粒相关微生物能够在营养丰富的条件下利用多种底物。另一方面,自由生活的异养生物在营养条件较差的情况下,常常面临大量难降解的有机分子。然而,Zhang等观察到POM与自由生活菌群的关系比与颗粒附着菌群的关系更强,说明POM的组成可能通过从有助于DOC生物利用度的颗粒中释放不稳定或半不稳定的有机质而显著影响自由生活菌群。当然,环境的营养状况也可能影响附着颗粒和自由生活群体之间的差异。

3.生态系统级的微生物-DOM交互

       微生物能有效地将有机物从不稳定状态转化为难降解的状态。研究发现噬菌体丰度与深海碳输送增加之间存在相关性,表明噬菌体诱导的细胞裂解通过增强团聚体形成促进颗粒下沉,从而增加向深海的碳运输。还有病毒,有孔虫,腰鞭毛虫等的相关研究,也证实了微生物对碳通量的重要作用。而且,海洋表面样品中微生物群落对高分子量DOM的基因组和转录反应的相关研究显示,海洋DOM的循环可能需要不同细菌之间的协调和合作“专家”。


未来的研究前景

       目前,迫切需要更好地了解全球范围的环境变化效应,包括海洋变暖和酸化以及相关的脱氧作用和营养物质的变化对海洋碳循环的影响。一个核心问题是微生物如何促进海洋中有机碳的转化。总结起来,本文主张用三种方法来促进未来在这方面的研究。

       首先,增加对不同自然环境中微生物群落的研究,包括更好地覆盖深海。这些研究应该整合各种组学方法(如宏基因组,宏转录组,宏蛋白质组学和代谢组学)、各级的微生物群落(如病毒、细菌、古细菌、浮游植物和浮游动物),以及在沿海和开放海域的选择方面以确定海洋微生物的代谢能力是如何响应时空环境的变化。

       其次,加强对微生物代谢与DOC化合物化学结构之间关系的理解。现在可以结合组学、FT-ICR MS和NMR技术对DOC组成进行生物测定,并结合细菌群落的变化,这为深入了解RDOCt和RDOCc的形成机制提供了可能。尤其需要在不同营养条件和生态系统水平上对DOM的命运进行全面的研究。

       最后,在受控的环境条件下,利用大型设施,如规划好的海洋环境舱系统(山东大学),建立和扩大长期孵化研究。利用这些设施为实地研究提供了独特的补充,设法模拟海洋有关的物理、化学和生物环境条件(例如垂直分层)及其长期试验的变化。这些实验需要提供独特的数据和见解,以检验关于全球环境变化对海洋碳循环影响的假设。

       当然,也有必要研究浮游古菌在碳循环中的作用。这些古菌,如奇古菌,被认为在海洋碳循环中起着重要作用。然而,7年前提出的“我们可悲地不知道古老DOM产生(或同化)机制”的说法仍然成立。古菌的研究在很大程度上受到从海洋中分离菌种的困难的阻碍。因此,未来的努力应包括在基因组信息的指导下,开发富集和分离这些和其他生物体的新技术。

       在RDOC的形成和保存过程及机理方面,MCP促进了富有挑战和建设性的讨论和研究。将继续做出更多努力,特别是在全球海洋环流的背景下,通过综合BCP、ML、VS和MCP的概念,应能进一步了解海洋碳循环。


参考文献:

Zhang, C., Dang, H., Azam, F., et al. (2018). Evolving paradigms in biological carbon cycling in the ocean. National Science Review, 5(4), 481-499.

原文链接

https://academic.oup.com/nsr/article/5/4/481/5053813?searchresult=1




文章选自微信公众号:海洋知圈


2019年04月16日

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